一天,一艘名为“I401”的潜艇出现在她面前。就这样,这群人成了潜艇的驾驶员。4月1日,一群同志聚集在潜艇里,怀抱着拯救人类的伟大理想,包括黑暗无忧无虑的吉原义弘(宫泽义弘配音)、温柔机智的八一静香(富山直也配音)、戴着面具的神秘编织和尚(松本鸣人配音)和活泼可爱敏捷的伊豆(津田美波配音),为了夺回本应属于人类的领土,与敌人展开了一场激烈的战斗。
本作的叙事视点并非放于某个接近传奇的足球队队长身上,而是在过去那些足球漫画中并不起眼的监督角色,本作就是讲述这名名为达海猛的足球监督(教练)运用优秀出众的头脑,以出奇制胜的战术部署,赢得各个比赛,从而重建弱小足球俱乐部的故事。
藤原拓海由于不败的战绩,必然会受到新的挑战。 《头文字D》的第二部着重突出拓海的成长,当然不乏激烈的挑战。最经典的要数赤诚和依吕波山路两位老大的比拼。