《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起,以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物,红世之徒,戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说,故事会对第一季的一些伏笔作出解释,并加入不少这个时代的小故事。
她认识了玲子,现在和她唯一的儿子熊星凌过着稳定的生活。通过与他们的交流,夏目的心情也变得平和了。但这对母子居住的小镇似乎隐藏着神秘的怪物。调查此事并返回后,寄生在猫老师身上的“恶魔种子”在藤原家的院子里一夜之间长成了一棵树并结出了果实。而这位猫老师,她吃的水果和自己的形状相似,实际上分成了三个!?