故事发生在位于冲绳群岛西侧的须国岛上，那里仍然保留着一种被称为“洗骨”的古老习俗。当地人去世后，他们的亲属将把他们的尸体埋在岛的西部。尸体完全变成骨头后，会被取出并清洗干净。只有这样，逝者才能真正告别这个世界。
在某个朔夜，犬夜叉一行和妖怪奈落展开最终决战。经过一番艰苦缠斗，他们终于消灭这个邪恶的妖怪，漫长的征战终于告一段落。戈薇短暂回到现代休整，随后再次和犬夜叉、七宝踏上寻找四魂玉碎片的旅程；法师弥勒的风穴消失，他返回寺庙拜祭父亲；珊瑚则和云母四处寻找流浪的弟弟琥珀。 安宁的日子并未持续太久，获得自由的神乐在神无的的指引下，见到被封禁在生命之镜中的神久夜。五十年前，在神久夜的力量下，大地陷入永久的月圆之夜。弥勒的父亲弥苞法师将其封禁。为了解开禁锢，神久夜授意神乐寻找龙头之玉、蓬莱玉枝、佛之石钵、火鼠裘、燕之子安贝等五样宝贝。渴望得到永远自由的神乐心甘情愿为其驱使，甚至向犬夜叉和琥珀发起攻击。为了阻止世界毁灭，犬夜叉一行人重新聚首，向神久夜所在的富士山进发……
然而，医生仍然无法接受失去孩子的痛苦，也无法正确治疗阿童木，因为他认为阿童木不是人而抛弃了他。阿童木成了一个无家可归的流浪者，也被各地的军队通缉，最终被抓获。军方要求天马博士去除阿童木的能量，并将其转化为军用机器人的能源。在最后一刻，天马医生突然醒来，协助阿童木逃跑。面对军方的追击和拦截，阿童木奋起反抗，最终，一场惊天动地的战争迫在眉睫。在不断旅行的过程中，阿童木逐渐长大，他也接受了自己将机械与人类结合的设计，肩负起了全人类生存的责任。
